Harry sa počas roka začína viac zaujímať o Voldemortovu minulosť a objavuje tajomstvá, ktoré mu odhalí profesor Dumbledore. Dumbledore sa rozhodne zdieľať so žiakom spomienky o Voldemortovom detstve a minulosti, ktoré ukazujú, ako sa Voldemort stal tým, kým je, a aké kroky podnikol na to, aby dosiahol nesmrteľnosť. Táto cesta zahŕňa vytvorenie horcruxov, predmetov, do ktorých vložil časti svojej duše, aby sa uchoval aj v prípade smrti. Dumbledore a Harry začnú spolupracovať na zistení, ako tieto horcruxy nájsť a zničiť, pretože len zničením všetkých horcruxov sa Voldemort stane zraniteľným a môže byť definitívne porazený.
Na Rokforte sa medzi postavami začínajú objavovať aj osobné vzťahy. Harry sa počas roka zblíži s Ginny Weasleyovou, čo spôsobí zmeny v jeho vzťahu s Ronovou rodinou, najmä s Ronovou sestrou. Ron prechádza vlastnými emocionálnymi problémami, keď začína chodiť s Lavender Brownovou, čo vyvoláva napätie medzi ním a Hermionou, ktorá má o Rona záujem, no nedokáže to otvorene vyjadriť. Tieto osobné vzťahy dodávajú príbehu ľudský rozmer, ktorý sa kontrastuje s temným a nebezpečným svetom, v ktorom sa postavy nachádzajú.
Kniha vrcholí tragickým momentom, ktorý má obrovský dopad na všetkých. Po tom, čo sa Dumbledore a Harry podarí získať jeden z horcruxov, vracajú sa na Rokfort, kde sa odohrá osudová udalosť. Smrťožrúti vtrhnú do školy a Dumbledore, ktorý je v tej chvíli už oslabnutý, je zabitý Severusom Snapom, ktorý sa v tejto knihe ukáže ako kľúčová postava. Snape, ktorý sa ukáže ako „Polovičný princ“, je odhalený ako ten, kto vykonal vraždu, čo spôsobí Harrymu a ostatným postavám veľký šok. Tieto udalosti sú kľúčové pre celý príbeh a pripravujú pôdu pre finálny boj medzi Harrym a Voldemortom.