Dve veže nadväzujú na rozpad Spoločenstva prsteňa. Príbeh sa rozdeľuje na dve hlavné línie. V prvej sledujeme Aragorna, Legolasa a Gimliho, ktorí prenasledujú orkov, aby zachránili zajatých hobitov Smieška a Pipina. Hobiti však uniknú a stretávajú Stromobradla, člena starovekej rasy entov. Spoločne vedú útok na Sarumanovu pevnosť Orthank, čím oslabujú jeho moc. Medzitým sa Aragorn a jeho skupina pridávajú k obrancom kráľovstva Rohan, ktoré čelí útokom Sarumanových vojsk. V legendárnej bitke o Helmov žľab sa im podarí zvíťaziť vďaka príchodu Gandalfa, ktorý sa vracia ako Gandalf Biely.
Druhá línia sleduje Froda a Sama, ktorí pokračujú smerom k Mordoru. Stretávajú Gluma, bývalého nositeľa prsteňa, ktorý im sľúbi, že ich dovedie do cieľa. Vzniká medzi nimi napätý vzťah – Sam Glumovi neverí, no Frodo ho ľutuje. Glum ich vedie nebezpečnými cestami, pričom tajne plánuje zradu. Kniha končí, keď Glum zavedie Froda do pasce v jaskyni, kde číha obrovský pavúk Šeloba. Frodo padne do jej osídiel a Sam si myslí, že je mŕtvy – berie prsteň a rozhodne sa pokračovať sám.